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Benzimidazole resistant Haemonchus contortus in a wildlife park
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English
Benzimidazole resistant Haemonchus contortus in a wildlife parkAnthelmintic resistance (AR) of ruminant gastrointestinal nematodes (GINs) constitutes a major problem worldwide. Among GINs, the abomasal blood-feeding parasite Haemonchus contortus is particularly pathogenic and may show resistance against all major anthelmintic substance classes. In the present study, the death of a 1,5 year-old European bison (Bison bonasus) from a German wildlife park due to haemonchosis despite frequent anthelmintic treatment of the herd with fenbendazole as well as doramectin prompted an investigation regarding AR. Pooled faecal samples were collected from four different bison groups as well as from mouflons (Ovis orientalis), elk (Alces alces), reindeer (Rangifer tarandus), sika deer (Cervus nippon), Persian fallow deer (Dama mesopotamica) and red deer (Cervus elaphus) housed by the wildlife park. After coproscopical examination, faecal larval cultures were established. Haemonchus contortus-positive larval cultures were further examined for genetic polymorphisms associated with benzimidazole resistance at codons 167 and 200 of the β-tubulin isotype 1 gene by real-time pyrosequencing. Infections with H. contortus were detected in all four bison groups, as well as in mouflons. In five samples, representing two bison groups and the mouflons, the frequency of the resistance-associated single-nucleotide polymorphism (SNP) at codon 200 was 100%. In contrast, resistance-associated SNPs were not detected at codon 167. In addition, faecal egg counts from two bison before and 14 days after parenteral doramectin treatment indicated possible macrocyclic lactone resistance. Detection of anthelmintic resistant nematodes in these animals was especially concerning in the light of planned reintroduction into the wild. As helminth control in zoological gardens and wildlife parks relies mostly on anthelmintic treatment due to restricted possibilities regarding management practices such as rotational grazing, care should be taken to avoid underdosing or unnecessary frequent treatments facilitating the development of AR.
Keywords: trichostrongyles, gastrointestinal nematodes, ruminants, European bison, Bison bonasus, anthelmintic resistance
Deutsch
Benzimidazol-resistente Haemonchus contortus in einem WildparkDie Resistenz gegen Anthelminthika (AR) von gastrointestinalen Nematoden (GINs) bei Wiederkäuern stellt weltweit ein grosses Problem dar. Unter den GINs ist der blutsaugende Labmagen-Parasit Haemonchus contortus besonders pathogen und kann gegen alle wichtigen anthelminthischen Substanzklassen Resistenzen aufweisen. In der vorliegenden Studie führte der Tod eines 1,5 Jahre alten Wisents (Bison bonasus) in einem deutschen Wildpark aufgrund einer Hämonchose trotz häufiger anthelminthischer Behandlung der Herde mit Fenbendazol sowie Doramectin zu einer Untersuchung der AR. Gepoolte Kotproben wurden von vier verschiedenen Wisentgruppen, sowie von Mufflons (Ovis orientalis), Elchen (Alces alces), Rentieren (Rangifer tarandus), Sikahirschen (Cervus nippon), Persischem Damwild (Dama mesopotamica) und Rotwild (Cervus elaphus) aus dem Wildpark gesammelt und parasitologisch untersucht. Nach der koproskopischen Untersuchung wurden Larvenkulturen angelegt. Haemonchus contortus-positive Larvenkulturen wurden weiter auf genetische Polymorphismen im Zusammenhang mit Benzimidazolresistenz an den Codons 167 und 200 des β-Tubulin-Isotyp-1-Gens durch Echtzeit-Pyrosequenzierung untersucht. Bei allen vier Wisentgruppen und bei den Mufflons wurden Infektionen mit H. contortus nachgewiesen. Die Häufigkeit des Resistenz-assoziierten Einzelnukleotid-Polymorphismus (SNP) bei Codon 200 betrug bei fünf Proben, von zwei Wisentgruppen und Mufflons, 100 %. Dagegen wurden bei Codon 167 keine Resistenz-assoziierten SNPs nachgewiesen. Zusätzlich wiesen die Eizahlen pro Gramm Kot von zwei Wisents 14 Tage vor und nach der parenteralen Doramectin-Behandlung auf eine mögliche makrozyklische Lactonresistenzhin. Der Nachweis von Anthelminthika -resistenten Nematoden war bei diesen Tieren angesichts der geplanten Wiederauswilderung besonders besorgniserregend. Aufgrund der eingeschränkten Möglichkeiten in der prophylaktischen Helminthenbekämpfung, wie Rotationsweiden, sind die zoologischen Gärten und Wildparks meist auf eine anthelminthische Behandlung angewiesen. Daher sollten Unterdosierungen oder unnötig häufige Behandlungen vermieden werden, da diese die die Entwicklung von AR begünstigen.
Schlüsselwörter: Trichostrongyliden, gastrointestinale Nematoden, Wiederkäuer, Wisent, Bison bonasus, anthelmintische Resistenz
Français
Haemonchus contortus résistant au benzimidazole dans un parc animalierLa résistance aux anthelminthiques (RA) des nématodes gastro-intestinaux (NGI) des ruminants constitue un problème majeur dans le monde. Parmi les NGI, le parasite hématophage de la caillette Haemonchus contortus est particulièrement pathogène et peut montrer une résistance contre toutes les principales classes de substances anthelminthiques. Dans la présente étude, la mort d’un bison d’Europe de 1,5 ans (Bison bonasus) d’un parc animalier allemand en raison d’une hémonchose malgré un traitement anthelminthique fréquent du troupeau avec du fenbendazole ainsi que de la doramectine a incité une enquête sur la RA. Des échantillons de matières fécales regroupés ont été collectés auprès de quatre groupes de bisons différents ainsi que de mouflons (Ovis orientalis), de wapitis (Alces alces), de rennes (Rangifer tarandus), de cerfs sika (Cervus nippon), de daims de Perse (Dama mesopotamica) et de cerfs élaphes (Cervus elaphus) hébergés par le parc animalier. Après examen coproscopique, des cultures larvaires fécales ont été réalisées. Des cultures larvaires positives pour Haemonchus contortus ont été examinées plus avant pour les polymorphismes génétiques associés à la résistance au benzimidazole aux codons 167 et 200 du gène de l’isotype 1 de la β-tubuline par pyroséquençage en temps réel. Des infections à H. contortus ont été détectées dans les quatre groupes de bisons, ainsi que chez les mouflons. Dans cinq échantillons, représentant deux groupes de bisons et les mouflons, la fréquence du polymorphisme mononucléotidique (SNP) associé à la résistance au codon 200 était de 100 %. En revanche, les SNP associés à la résistance n’ont pas été détectés au codon 167. De plus, le nombre d’œufs par gramme de fèces de deux bisons avant et 14 jours après le traitement parentéral à la doramectine a indiqué une possible résistance aux lactones macrocycliques. La détection de nématodes résistants aux anthelminthiques chez ces animaux était particulièrement préoccupante à la lumière de la réintroduction prévue dans la nature. Étant donné que le contrôle des helminthes dans les jardins zoologiques et les parcs animaliers repose principalement sur un traitement anthelminthique en raison des possibilités limitées concernant les pratiques de gestion telles que le pâturage en rotation, des précautions doivent être prises pour éviter un sous-dosage ou des traitements fréquents inutiles facilitant le développement de la RA.
Mots-clés: trichostrongylidés, nématodes gastrointestinaux, ruminants, bison d'Europe, Bison bonasus, résistance anthelminthique
Italiano
Haemonchus contortus resistente al benzimidazolo in un parco faunisticoLa resistenza agli antielmintici (RA) dei nematodi gastrointestinali (GIN) dei ruminanti costituisce un problema importante a livello mondiale. Tra i GIN, il parassita abomasale che si nutre di sangue Haemonchus contortus è particolarmente patogeno e può mostrare resistenza contro tutte le principali classi di sostanze antielmintiche. Nel presente studio, la morte di un bisonte europeo di 1,5 anni (Bison bonasus) di un parco faunistico tedesco a causa di una emoncosi, nonostante il frequente trattamento antielmintico della mandria con fenbendazolo e doramectina, ha spinto ad indagare sulla RA. Campioni fecali raggruppati sono stati raccolti da quattro diversi gruppi di bisonti, nonché da mufloni (Ovis orientalis), alci (Alces alces), renne (Rangifer tarandus), cervi sika (Cervus nippon), daini persiani (Dama mesopotamica) e cervi nobili (Cervus elaphus) ospitati nel parco naturale. Dopo l’esame coproscopico, sono state stabilite le colture larvali fecali. Le colture larvali risultate positive di Haemonchus contortus sono state ulteriormente esaminate per i polimorfismi genetici associati alla resistenza al benzimidazolo ai codoni 167 e 200 del gene isotipo 1 della β-tubulina mediante pirosequenziamento in tempo reale. Le infezioni da H. contortus sono state rilevate in tutti e quattro i gruppi di bisonti, così come nei mufloni. In cinque campioni, che rappresentano due gruppi di bisonti e i mufloni, la frequenza del polimorfismo a singolo nucleotide (SNP) associato alla resistenza al codone 200 era del 100%. Al contrario, gli SNP associati alla resistenza non sono stati rilevati al codone 167. Inoltre, il conteggio delle uova fecali di due bisonti prima e 14 giorni dopo il trattamento parenterale con doramectina ha indicato una possibile resistenza ai lattoni macrociclici. Il rilevamento di nematodi resistenti agli antielmintici in questi animali è particolarmente preoccupante alla luce della prevista reintroduzione in natura. Poiché il controllo degli elminti nei giardini zoologici e nei parchi faunistici si basa principalmente sul trattamento antielmintico a causa delle limitate possibilità relative alle pratiche di gestione come il pascolo a rotazione, si dovrebbe fare attenzione ad evitare il sotto dosaggio o trattamenti frequenti non necessari che facilitano lo sviluppo della RA.
Parole chiavi: trichostrongyle, nematodi gastrointestinali, ruminanti, bisonte europeo, Bison bonasus, resistenza antielmintica