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Prevalence and characterization of ­methicillin-resistant Macrococcus spp. in food producing animals and meat in Switzerland in 2019

J.E. Keller1, S. Schwendener1, J. Neuenschwander1, G. Overesch1, V. Perreten1
1Institute of Veterinary Bacteriology, Vetsuisse Faculty, University of Bern

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Abstracts: English - Deutsch - Français - Italiano

English

Prevalence and characterization of ­methicillin-resistant Macrococcus spp. in food producing animals and meat in Switzerland in 2019

The prevalence of methicillin-resistant Macrococcus spp. in calves and pigs at slaughterhouses and in retail beef and pork meat was determined using samples taken in 2019 within the framework of the national monitoring of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in food producing animals in Switzerland. The isolates were submitted to antimicrobial susceptibility testing of 19 antibiotics and to molecular techniques (e.g. PCR, microarray, WGS) for the identification of resistance genes, elements containing the methicillin resistance genes mec and sequence type (ST). Methicillin-resistant Macrococcus spp. (M. caseolyticus (n=38), M. bohemicus (n=4) and Macrococcus spp. (n=2)) were isolated in 40 of 299 nasal swabs from calves representing a prevalence of 13,38 % (95 % CI, 9,98 % – 17,70 %), and in four of 303 nasal swabs from pigs [1,32 % (95 % CI, 0,36 % – 3,35 %)]. One of 311 samples of Swiss pork meat contained a Macrococcus sp. [0,32 % (95 % CI, 0,01 % – 1,78 %)], and four of 309 beef meat samples (260 domestic and 49 imported) contained M. caseolyticus [1,29 % (95 % CI, 0,35 % – 3,28 %)]. The M. caseolyticus strains belonged to diverse STs, with ST21 being the most common in both pigs and calves. The mecD gene was located on Macrococcus resistance island mecD (McRImecD) in 42 strains and on staphylococcal cassette chromosome mec (SCCmecD) in three strains, while mecB was found on plasmids in four strains. In addition to resistance to β-lactams, the strains also exhibited resistance to tetracycline (n=17; tet(L), tet(K), tet(M)), streptomycin (n=13; str, ant(6)-Ia, rpsL mutation [K56R in ribosomal protein S12]), kanamycin (n=10; aac(6’)-Ie – aph(2’’)-Ia, aph(2’)-Ib, aph(2’)-Ic, ant(4’)-Ia), clindamycin (n=9; erm(B), erm(45)), erythromycin (n=9; erm(B), msr(G), erm(45)), fusidic acid (n=9; fusC) and gentamicin (n=1; aac(6’)-Ie – aph(2’’)-Ia). This study represents the first national prevalence study of methicillin-resistant Macrococcus spp. in pigs, calves, pork and beef meat in Switzerland and revealed a reservoir of genetically diverse strains carrying several resistance traits.

Keywords: antibiotic resistance; Macrococcus spp.; ­McRImecD; monitoring; SCCmec; WGS

Deutsch

Prävalenz und Charakterisierung von Methicillin-resistenten Macrococcus spp. bei Nutztieren und Fleisch in der Schweiz im Jahr 2019

Die Prävalenz von Methicillin-resistenten Macrococcus spp. bei Kälbern und Schweinen wurde anhand von Proben aus dem Schlachthof und Fleisch aus dem Einzelhandel bestimmt. Für die Studie wurden Proben verwendet, welche im Rahmen der nationalen Überwachung auf Methicillin-resistenten Staphylococcus aureus bei Lebensmittelliefernden Tieren sowie Fleisch entnommen wurden. Die Isolate wurden einer antimikrobiellen Empfindlichkeitsprüfung für 19 Antibiotika unterzogen. Mittels molekularen Techniken (z. B. PCR, Microarray, WGS) wurden Sequenztyp (ST), Resistenzgene und die Elemente, welche ein Methicillin-Resistenzgen mec tragen, identifiziert. Methicillin-resistente Macrococcus spp. (M. caseolyticus (n=38), M. bohemicus (n=4) und Macrococcus spp. (n=2)) konnten aus 40 von 299 Nasenabstrichen von Kälbern isoliert werden, was einer Prävalenz von 13,38 % (95 % CI, 9,98 % – 17,70 %) entspricht, und aus vier von 303 Nasenabstrichen von Schweinen [1,32 % (95 % CI, 0,36 % – 3,35 %)]. Eine von 311 Schweinefleischproben aus der Schweiz enthielt ein Macrococcus sp. [0,32 % (95 % CI, 0,01 % – 1,78  %)], und vier von 309 Rindfleischproben (260 inländische und 49 importierte) enthielten M. caseolyticus [1,29 % (95 % CI, 0,35 % – 3,28 %)]. Die M. caseolyticus Stämme gehörten verschiedenen STs an, wobei ST21 sowohl bei Schweinen als auch bei Kälbern am häufigsten vorkam. Das mecD Gen befand sich bei 42 Stämmen auf Macrococcus resistance island mecD (McRImecD) und bei drei Stämmen auf staphylococcal cassette chromosome mec (SCCmecD) Elementen, während mecB bei vier Stämmen ausschliesslich auf Plasmiden gefunden wurde. Neben der Resistenz gegenüber β-Laktame wiesen die Stämme auch Resistenzen gegenüber Tetracyclin (n=17; tet(L), tet(K), tet(M)), Streptomycin (n=13; str, ant(6)-Ia, rpsL-Mutation [K56R im ribosomalen Protein S12]), Kanamycin (n=10; aac(6’)-Ie– aph(2’’)-Ia, aph(2’)-Ib, aph(2’)-Ic, ant(4’)-Ia), Clindamycin (n=9; erm(B), erm(45)), Erythromycin (n=9; erm(B), msr(G), erm(45)), Fusidinsäure (n=9; fusC) und Gentamicin (n=1; aac(6’)-Ie – aph(2’’)-Ia) auf. Diese Studie stellt die erste nationale Prävalenzstudie von Methicillin-resistenten Macrococcus spp. bei Schweinen, Kälbern, sowie Rind- und Schweinefleisch in der Schweiz dar und offenbart ein Reservoir von genetisch vielfältigen Stämmen, die mehrere Resistenzmerkmale tragen.

Schlüsselwörter: Antibiotikaresistenz; Macrococcus spp.; McRImecD; Monitoring; SCCmec; WGS

Français

Prévalence et caractérisation des Macrococcus spp. résistants à la ­méthicilline chez les animaux de rente et dans la viande en Suisse en 2019

La prévalence des macrococques résistants à la méthicilline chez les veaux et les porcs à l’abattoir et dans la viande de bœuf et de porc au détail a été déterminée à partir d’échantillons prélevés en 2019 dans le cadre du monitoring national des Staphylococcus aureus résistants à la méthicilline chez les animaux de rente en Suisse. Les isolats ont été soumis à des tests de sensibilité à 19 antibiotiques et à des techniques moléculaires (par exemple PCR, microarray, WGS) pour l’identification des gènes de résistance, des éléments contenant les gènes mec responsible de la résistance à la méthicilline, ainsi que du type de séquence (ST). Des macocoques résistants à la méthicilline (M. caseolyticus (n=38), M. bohemicus (n=4) et Macrococcus spp. (n=2)) ont été isolés dans 40 des 299 écouvillons nasaux de veaux, ce qui représente une prévalence de 13,38 % (IC 95 %, 9,98 % – 17,70 %), et dans quatre des 303 écouvillons nasaux de porcs [1,32 % (IC 95 %, 0,36 % – 3,35 %)]. Un des 311 échantillons de viande de porc suisse contenait un Macrococcus sp. [0,32 % (IC 95 %, 0,01 % – 1,78 %)], et quatre des 309 échantillons de viande de bœuf (260 domestiques et 49 importés) contenaient M. caseolyticus [1,29 % (IC 95 %, 0,35 % – 3,28 %)]. Les souches de M. caseolyticus appartenaient à divers ST, le ST21 étant le plus fréquent chez les porcs et les veaux. Le gène mecD a été localisé sur des éléments du chromosome McRImecD dans 42 souches et SCCmecD dans trois souches, tandis que le gène mecB se trouvait sur des plasmides dans quatre souches. En plus de la résistance aux β-lactamines, les souches étaient également résistantes à la tétracycline (n=17 ; tet(L), tet(K), tet(M)), à la streptomycine (n=13 ; str, ant(6)-Ia, mutation rpsL [K56R dans la protéine ribosomale S12]), à la kanamycine (n=10 ; aac(6’)-Ie – aph(2’’)-Ia, aph(2’)-Ib, aph(2’)-Ic, ant(4’)-Ia), clindamycine (n=9 ; erm(B), erm(45)), érythromycine (n=9 ; erm(B), msr(G), erm(45)), acide fusidique (n=9 ; fusC) et gentamicine (n=1 ; aac(6’)-Ie – aph(2’’)-Ia). Cette étude est la première à déterminer prévalence des Macrococcus spp. résistants à la méthicilline chez les porcs, les veaux, la viande de porc et de bœuf en Suisse et a révélé un réservoir de souches génétiquement diverses et portant plusieurs traits de résistance.

Mots-clés: Résistance aux antibiotiques; Macrococcus spp.; McRImecD; monitoring; SCCmec; WGS

Italiano

Prevalenza e caratterizzazione di ­Macrococcus spp. meticillino-­resistente negli animali da reddito e nella carne in vendita al dettaglio in Svizzera nel 2019

La prevalenza di Macrococcus spp. meticillino-resistente nei vitelli e nei suini destinati al macello e nella carne bovina e suina in vendita al dettaglio è stata determinata utilizzando campioni prelevati nel 2019 nel quadro del monitoraggio nazionale dello Staphylococcus aureus meticillino-resistente negli animali da reddito in Svizzera. Gli isolati sono stati sottoposti a test di suscettibilità antimicrobica per 19 antibiotici ed a diverse tecniche molecolari (ad es. PCR, microarray, WGS) per l’identificazione dei geni di resistenza, degli elementi contenenti i geni di resistenza alla meticillina mec e della variante di sequence type (ST). I Macrococcus spp. meticillino-resistenti (M. caseolyticus (n=38), M. bohemicus (n=4) e Macrococcus spp. (n=2)) sono stati isolati in 40 dei 299 tamponi nasali dei vitelli con una prevalenza del 13,38 % (95 % CI, 9,98 % – 17,70 %), e in quattro dei 303 tamponi nasali dei maiali [1,32 % (95 % CI, 0,36 % – 3,35 %)]. Uno dei 311 campioni di carne suina svizzera conteneva un Macrococcus sp. [0,32 % (95 % CI, 0,01 % – 1,78 %)], e quattro dei 309 campioni di carne bovina (260 nazionali e 49 importati) contenevano M. caseolyticus [1,29 % (95 % CI, 0,35 % – 3,28 %)]. I ceppi di M. caseolyticus si sono rivelati appartenere a diversi sequence types, il più comune dei quali è risultato essere ST21 sia nei maiali che nei vitelli. Il gene mecD è stato riscontrato a livello cromosomico in 42 ceppi sull’isola di resistenza Macrococcus mecD (McRImecD) e in tre ceppi sull’elemento mobile Staphylococcal cassette chromosome mec (SCCmecD), mentre mecB è stato trovato sui plasmidi in quattro ceppi. Oltre alla resistenza ai β-lattamici, i ceppi hanno mostrato anche resistenza alla tetraciclina (n=17; tet(L), tet(K), tet(M)), streptomicina (n=13; str, ant(6)-Ia, mutazione rpsL [K56R nella proteina ribosomiale S12]), kanamicina (n=10; aac(6’)-Ie – aph(2’’)-Ia, aph(2’)-Ib, aph(2’)-Ic, ant(4’)-Ia), clindamicina (n=9; erm(B), erm(45)), eritromicina (n=9; erm(B), msr(G), erm(45)), acido fusidico (n=9; fusC) e gentamicina (n=1; aac(6’)-Ie – aph(2’’)-Ia). Questo studio rappresenta il primo studio di prevalenza nazionale di Macrococcus spp. resistente alla meticillina in suini, vitelli, carne di maiale e di manzo in Svizzera e ha rivelato un serbatoio di ceppi geneticamente diversi che portano diversi tratti di resistenza.

Parole chiavi: Résistance aux antibiotiques; Macrococcus spp.; McRImecD; monitoring; SCCmec; WGS